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En 1964, elle débute au cinéma en Angleterre dans le film de Richard Lester, Le Knack... et comment l'avoir, film emblématique du Swinging London où elle apparaît aux côtés d'autres débutantes telles que Jacqueline Bisset ou Charlotte Rampling.



Le film est un succès et Jane Birkin enchaine sous la direction de Michelangelo Antonioni dans le film Blow Up, présenté au Festival du film de Cannes : remporte La Palme d'or



Elle épouse le compositeur anglais John Barry (auteur de la musique de plusieurs James Bond, du thème de The Knack ou de la série télévisée Amicalement vôtre). De leurs amours naît une fille en 1967, Kate Barry, plus tard connue en tant que photographe.

Elle décide alors d'aller en France pour tenter sa chance comme actrice. Elle est engagée après des essais désastreux (elle finira en pleurs) pour le film Slogan de Pierre Grimblat sur lequel elle rencontre l'acteur et auteur-compositeur-interprète-cinéaste français Serge Gainsbourg. Grimblat raconte qu'au début du tournage, Birkin et Gainsbourg ne s'entendaient pas du tout (Gainsbourg sortait de sa relation avec Brigitte Bardot et n'appréciait pas trop cette Anglaise qui faisait des fautes de français) et qu'il les a invités à dîner au restaurant Maxim's, dîner auquel il n'est pas allé.



Elle devient alors la compagne de Serge Gainsbourg ; ils sont pendant dix ans un couple très médiatique, et ont une fille, Charlotte Gainsbourg, en 1971. Elle s'accorde une pause dans sa carrière de 1971 à 1972, suite à la naissance de Charlotte. Elle apparaît dans un rôle comme l'amant de Brigitte Bardot dans Don Juan ou si Don Juan était une femme en 1973. En 1975, elle a un des rôle principaux dans le premier film de Serge en tant que réalisateur, Je t'aime...moi non plus qui attire l'attention et le scandale au sujet du film qui évoque l'ambiguïté sexuelle et la sodomie. Pour sa performance, elle est nommée au César de la meilleure actrice.



Elle quitte Serge Gainsbourg. Plusieurs raisons sont avancées : l'alcool, le mode de vie et même des coups qu'elle a reçus d'après le propre aveu de Serge Gainsbourg (aveu qu'il fait à sa première femme). Après cette rupture, elle est, de 1980 à 1992, la compagne du réalisateur Jacques Doillon, avec lequel elle a une fille, Lou Doillon. On lui connaît ensuite une relation avec l'auteur Olivier Rolin.



En mars 1991, Jane Birkin a perdu à quelques jours d'intervalle Serge Gainsbourg (mort le 2 mars) et son père David Birkin (mort le 7 mars à 77 ans, le jour même des obsèques de Serge).



Par ailleurs, Jane Birkin s'investit dans des actions humanitaires (avec entre autres Amnesty International), et a été la marraine du Téléthon en 2001.

Serge Gainsbourg a été son pygmalion en ce domaine, la propulsant au sommet des hit-parades en 1969 avec le sulfureux duo Je t'aime... moi non plus, initialement écrit pour Brigitte Bardot. La chanson est jugée obscène par le journal du Vatican, l'Osservatore Romano.




Un album aux deux signatures Serge Gainsbourg-Jane Birkin suit en 1969. La voix enfantine de la chanteuse, parfois proche d'un simple souffle, son accent anglais prononcé, la rendent immédiatement reconnaissable. C'est le départ d'une longue collaboration qui aboutira à une œuvre à peu près unique dans la chanson française. Plusieurs albums de Jane Birkin ont été Disques d'or dont Baby Alone in Babylone (1983) et Arabesque.



Durant les années 1970 et 1980, Jane Birkin enchaîne les albums studio et les prestations télévisées, notamment dans les shows de Maritie et Gilbert Carpentier.



Ce n'est qu'en février 1987, à quarante ans, qu'elle fait ses débuts sur scène au Bataclan.

À la mort de Gainsbourg, après une nouvelle série de concerts au Casino de Paris, Jane Birkin enregistre plusieurs albums où elle reprend les chansons qu'il lui a écrites (ou qu'il a écrites pour d'autres), comme dans Versions Jane et Arabesque.



Elle devient ainsi l'ambassadrice de l'œuvre de Gainsbourg et donne des concerts à travers le monde (aussi bien à Tokyo qu'à New York en passant par la Palestine). La série de concerts d'Arabesque rencontre un succès certain et propose une version orientalisée de sa musique.
Birkin tente aussi l'aventure en dehors de Gainsbourg et convoque de nombreux compositeurs pour trois albums à succès : À la légère, où elle côtoie Zazie et MC Solaar, l'album de duos Rendez-vous, ou le récent Fictions.



Son statut d'icône internationale lui permet de collaborer avec des musiciens étrangers talentueux et variés tels que Brian Molko (du groupe britannique Placebo), Rufus Wainwright, Beth Gibbons (de Portishead) ou encore Caetano Veloso. Elle est également servie par des textes de musiciens français tels que Étienne Daho, Cali, Arthur H, Zazie, Dominique A, ou Alain Souchon (avec qui elle avait fait un duo pour le film Comédie de Doillon).



En novembre 2008, Birkin publie le premier album dont elle a écrit tous les textes, Enfants d'hiver. Certains textes ont été écrits il y a sept ans, avant la tournée Arabesque et la sortie de deux autres disques. Certains textes ont été écrits pendant le tournage de son film Boxes. Et d'autres deux mois plus tôt. Le disque a un côté autobiographique. Jane a commencé à écrire à l'âge de douze ans, en rédigeant son carnet intime à l'internat. Elle aura mis 40 ans à sortir tout un album constitué de ses propres textes, depuis le duo de 1969 Je t'aime... Moi non plus avec Serge Gainsbourg.
En 2009, elle enregistre une relecture des Dessous chics en duo avec Étienne Daho, extraite de l'album Daho Pleyel Paris.
En 2010, elle interprète Roissy en duo avec Florent Marchet sur le dernier album de celui-ci Courchevel.
En 2011, elle participe au sein du Collectif Paris Africa à la chanson Des ricochets.
En juin 2012, Jane Birkin, qui devait donner onze concerts au mois de juillet en France, Belgique, Allemagne, Italie, Espagne et Suisse — où elle devait participer au festival de Montreux —, annule sa tournée en raison d'une péricardite aiguë suivie de récidives multiples.
Le 11 septembre 2012, son manager, Olivier Gluzman annonce que la tournée nationale et internationale passant par Bruxelles, Londres mais aussi Toulouse, Bordeaux, Monaco, Lille ou Strasbourg avec pas moins de vingt-trois dates est reportée à 2013 : « L'artiste n'a pas retrouvé l'énergie nécessaire à une série importante de spectacles. (...) Elle doit continuer à se reposer, à reprendre des forces jusqu'à la fin de l'année

Comme de nombreux artistes, Jane Birkin a été approchée par des marques afin de prêter son image pour des publicités. Des marques variées, tout autant que les supports de diffusion : télévision, radio, presse, affichage, etc.



L'une qui semble être parmi les toutes premières, pour la boisson Martini, reste celle dont la source est la moins certaine. Bien que disponible sur Internet, il n'est pas fait mention de cette publicité sonore (à destination a priori de la radio) dans aucune biographie. Rien ne permet donc de l'identifier avec certitude. On pourrait supposer que Serge Gainsbourg, qui a composé une dizaine de textes et de mélodies pour - ou évoquant - Martini -, en est l'auteur.



Parmi les publicités de Jane Birkin "identifiées", en 1970, sort le single (45 T) Black... White, un disque promotionnel réalisé pour le whisky Black & White, signé Pierre Bachelet (direction musicale : Hervé Roy). En face A, la version française, en face B une version anglaise. Ce disque existe en version vinyl « classique » et souple, avec toujours la même pochette.



En avril 1972, sort un disque single (45 T) promotionnel pour le parfum de la maison Caron, écrit par Serge Gainsbourg et interprété en duo avec Jane Birkin : Pour un homme. Ce disque, en hommage au parfum préféré de Serge Gainsbourg, peut-on lire, sera réédité en édition limitée par Caron en novembre 2010. Pour l'achat de ce parfum, cette réédition en vinyl 45 tours, également un temps téléchargeable sur le site du parfumeur, était offerte. Un sticker annonçant cette promotion a été apposée sur les flacons de 125 ml alors mis en vente pour l'occasion.



Dans un numéro de Playboy en date de 1974, sur une double page, une publicité pour les ceintures Léo Isba. Très sobre, avec deux manuscrits. Le premier signé Serge Gainsbourg : « Les ceintures sont comme les femmes : des accessoires essentiels » ; le second, sur la page d'en face, de Jane Birkin : « Salaud ! ». Une photo recadrée ne laissant apparaître aucun visage accompagne cette publicité.



En 1975, le 20 février, une édition du single Di doo dah avec en face A la chanson Help camionneur est éditée (Fontana) avec le logo de la marque Calberson. La mention « hors-commerce, vente interdite » figure au dos de la pochette. A l'intérieur de la pochette, une mention signale que « Madame Jane Birkin dédicacera, si vous le souhaitez, ce disque que nous avons plaisir de vous offrir. » Il a été pressé pour les employés par le transporteur routier dont il est fait référence.